На протяжении веков различные группировки сходились в многочисленных войнах и приграничных конфликтах, пока в 896 году Второй Эры Тайбер Септим не сокрушил всех противостоящих ему и не объявил себя Императором. Однако горькие годы войны все же сказались на населении страны. Ее название - Тамриэль, по-эльфийски - "Красота Зари", редко слетало с измученных губ, а вскоре и вовсе было позабыто. Там, где жизнь и смерть являлись всего лишь двумя сторонами одной и той же монеты, подбрасываемой каждый день, жители сего истерзанного мира начали называть свою землю Ареной...
Теперь, 492 года спустя после воцарения Тайбера Септима миру явилась новая угроза. Все началось в тот день, когда нынешний Император - Уриэль Септим VII, праздновал свой 43 день рождения. Но даже здесь, в Имперском Дворце, нашлись сердца, алчущие трона и задумавшие свержение правителя.

Даггерфолл — это город на родине бретонцев в Хай Роке. Герой направляется туда по личной просьбе Императора, который просит его сделать 2 вещи: освободить дух покойного короля Лизандуса от земных оков, и выяснить — что случилось с письмом императора к шпиону Клинков при дворе Даггерфолла — леди Минисере. В письме раскрывается, что матери Лизандуса, Нульфаге, известно местонахождение Мантеллы, двигателя, необходимого для возрождения первого Нумидиума, мощного железного голема, с помощью которого Тайбер Септим создал Империю. Император хочет чтобы его шпион заставил Нульфагу раскрыть местонахождение Мантеллы, чтобы Клинки смогли завершить реконструкцию Нумидиума. Из-за серии неудач и путаницы письмо попадает к орку Гортворгу. Не зная, что такое Мантелла, Гортворг советуется с Маннимарко, Королём Червей (лидером некромантов). В это время Подземный Король, уничтоживший первый Нумидиум из-за своих злоупотреблений перед Тайбером Септимом, возрождается глубоко в склепе Хай Рока, восстанавливая энергию, потраченную им тогда. Чтобы герой мог передать кому-либо Мантеллу, он должен уничтожить убийцу короля Лизандуса и упокоить его дух. После этого, кражи тотема Тайбера Септима у короля Готрайда в Даггерфолле и освобождения Мантеллы из тюрьмы в Этериусе, сила Мантеллы восстанавливает силу Подземного Короля.

Главная сюжетная линия начинается с заставки игры и генерации персонажа. Главного героя — узника, рождённого под определённым знаком от неизвестных родителей — отсылают в провинцию Морровинд, на остров Вварденфелл, где он получает свободу и некий пакет, который нужно передать одному из жителей города Балмора, Каю Косадесу. На этом заканчивается обязательная часть мейнквеста — игрок волен поступать с пакетом и поручением как угодно. Сюжетная линия обрывается при убийстве некоторых ключевых персонажей. Финалом основной сюжетной линии становится убийство антагониста Дагот Ура, после чего игра может продолжаться.
В случае выполнения первого задания игроку дается возможность поступить в орден Клинков. Его куратор, глава ордена, поручает ему узнать как можно больше о пробуждении Шестого Дома и пророчествах о Нереварине. Исполняя задания, игрок узнает, что сам может являться Нереварином, воплощением древнего данмерского героя. Исполнив некоторые пророчества о Нереварине, игрок, заручившись поддержкой Вивека или убив его, получает необходимые для убийства Дагот Ура артефакты. Проникнув в цитадель Дагот Ур, он уничтожает сердце Лорхана — источник силы Дагот Ура и богов Трибунала и убивает Дагота, после чего получает награду от богини Азуры.

Действие Oblivion происходит после событий The Elder Scrolls III: Morrowind, хотя игра не является прямым сиквелом к нему или к другим играм серии. Местом действия является Сиродиил, центральная провинция Тамриэля, континента, на котором разворачиваются события всех игр серии.
История начинается с того, что император Уриэль Септим VII, сопровождаемый Клинками — своими телохранителями — прибывает в тюрьму Имперского города, где протагонист отбывает срок за неназванное преступление. Император и Клинки бегут от убийц Мифического Рассвета, даэдрического культа, которые убили троих сыновей императора. Уриэль Септим и Клинки уходят через катакомбы, используя секретный вход в камере протагониста. Там на них и присоединившегося к ним персонажа игрока нападают члены Мифического Рассвета. Император доверяет герою Амулет Королей, носимый императорами Тамриэля, и поручает передать его Джоффри, грандмастеру Клинков. После этого один из ассасинов убивает императора. Затем главный герой попадает в открытый мир Сиродила.
Из-за отсутствия у Уриэля Септима наследников разрушается барьер в Обливион, зловещее царство в другом измерении. По всему миру открываются многочисленные врата в Обливион, через которые в Тамриэль вторгаются магические существа, называемые даэдра. Джоффри говорит протагонисту, что единственный способ закрыть врата навсегда — это найти человека королевской крови, который займёт престол и зажжёт при помощи Амулета Королей Драконий Огонь в Имперском городе. Как выясняется, такой человек есть — Мартин, священник в городе Кватч, являющийся незаконорождённым сыном императора. Прибыв в Кватч, герой обнаруживает, что город разрушен даэдра, а вход в город преграждают врата Обливиона. Закрыв их, он находит Мартина и убеждает его пойти вместе с ним к Джоффри в монастырь Вейнон.
По возвращении выясняется, что монастырь подвергся нападению Мифического Рассвета и что Амулет Королей украден. Протагонист сопровождает Джоффри и Мартина в Храм Повелителя Облаков, крепость Клинков. Там Мартина признают императором и передают ему командование, а герой отправляется на поиски амулета. Собрав информацию, он пытается проникнуть в тайное место сбора Мифического Рассвета. Там он становится свидетелем того, как лидер культа Манкар Каморан сбегает с амулетом через портал. Герой приносит открывшую портал книгу Мартину, который выясняет способ вновь его открыть. Для этого протагонисту нужно найти даэдрический артефакт, доспех первого императора из династии Септимов и Великий Велкиндский Камень. Получив их, Мартин раскрывает, что последний необходимый ингредиент — это Великий Сигильский Камень из Великих Врат, подобных тем, что разрушили Кватч. Мартин и Джоффри решают позволить даэдра атаковать город Брума, чтобы открыть врата. Получив камень, герой их закрывает.
Мартин создаёт в храме портал, через который проходит протагонист. Миновав монстров и препятствия, герой сталкивается с Камораном, убивает его и возвращает амулет Мартину. Клинки отправляются в Имперский город, чтобы зажечь Драконий Огонь и положить конец вторжению Даэдра. Они обнаруживают, что город атакован Даэдра и Принцем Разрушения, Мерунесом Дагоном. Протагонист и Мартин пробиваются к Огню. Мартин разбивает амулет, чтобы соединиться с духом Акатоша, Дракона-Бога Времени, и стать его воплощением. После битвы Мартин отправляет Дагона обратно в Обливион и превращается в статую огромного дракона.
Мартин исчез, врата Обливиона заперты навсегда, Амулет Королей разрушен, а имперский трон опустел. В финальном монологе Мартин описывает события в оптимистичном ключе и говорит, что будущее Тамриэля теперь в руках главного героя.

События игры происходят спустя 200 лет после событий Oblivion в 201 году 4 эры. Великая война между Империей и Альдмерским Доминионом (Талмором) закончилась 30 лет назад унизительным Конкордатом Белого Золота, ущемлявшим множество прав, в том числе и поклонение Талосу. Группа нордов, известных как Братья Бури, во главе с ветераном войны Ульфриком Буревестником, ярлом Виндхельма, устроила мятеж против Империи, вследствие чего в Скайриме началась Гражданская война. Дабы заявить о себе всему Скайриму, Ульфрик убивает верховного короля Скайрима Торуга, но вскоре попадается в сети имперцев. Однако никто даже не догадывается о древней опасности, ожидающей их впереди.
Вместе с Ульфриком и другими мятежниками игрока(сына или дочь неизвестных родителей) в повозке везут на казнь в крепость Хелген. В последнюю секунду до исполнения приговора, на крепость нападает дракон Алдуин, начинает уничтожать поселение и сметать всех со своего пути. Протагонист сбегает из Хелгена с Ралофом (Братья Бури) или Хадваром (Империя). Независимо от того, с кем сбежал игрок, ему дают задание — рассказать Балгруфу Старшему, ярлу Вайтрана, о драконе. Ярл посылает игрока к придворному магу — Фаренгару, так как он очень интересуется драконами, и маг просит принести Драконий Камень из руин Ветреного Пика. Там игрок узнает первое Слово Силы — «Фус» («Сила»).
Вернувшись, он узнает, что на окрестности Вайтрана напал дракон Мирмулнир и теперь ему и отряду стражи нужно попытаться убить этого дракона. Дракона удается убить и после этого к Герою от него переходит некая сила. Стражник, помогавший убить дракона рассказывает, что в древности были особенные люди, которые могли красть души драконов и использовать Крики, древнюю форму магии, без предварительной подготовки. Их называли Драконорождёнными или Довакинами. Это же и произошло с Героем. Он попробовал прокричать изученное слово Силы и у него получилось, что и является доказательством его происхождения. Стража говорит, что нужно сообщить об этом ярлу. По пути главного героя в город, весь Скайрим слышит страшный грохот и слово, как бы произносимое по слогам — До-ва-кин. Седобородые призвали Драконорожденного на Высокий Хротгар.
После того, как герой сообщил Балгруфу об убийстве дракона, он отправляется на Высокий Хротгар. Там Седобородые обучают его двум словам — одно дополняет самый первый Крик, а второе принадлежит новому Крику. Затем, они отправляют его в Устенгрев, забрать Рог Юргена Призывателя Ветра, но там Довакин вместо Рога находит записку. В записке написано, что некий Друг хочет встретиться в таверне «Спящий Великан» в Ривервуде, в комнате на чердаке. Дельфина, хозяйка таверны, говорит, что у них нет чердака, но есть одна свободная комната. Сняв её, Драконорожденный ждет «Друга». Этим «Другом» оказывается Дельфина. Хозяйка таверны отдает ему рог и говорит, что драконы никуда не исчезали — они оживают. Затем, она просит Довакина пойти с ней, в Рощу Кин, так как там скоро должен ожить ещё один дракон. Дельфина и Довакин приходят как раз к воскрешению дракона.
Драконов оживляет Алдуин Пожиратель Мира, тот самый дракон, который напал на Хелген. Есть пророчество, и оно гласит, что Алдуин уничтожит весь Нирн, и только Довакин может его остановить. Дракона Салокнира, которого оживил Алдуин, удалось убить, и теперь Дельфина верит, что герой — Драконорожденный. Она говорит, что принадлежит к древнему ордену Клинков, и думает, что Талмор знает что-нибудь о возвращении драконов. Довакин проникает в Талморское посольство и находит всю информацию, однако эльфы ничего не знают, а также они ищут некого Эсберна. Эсберн, который был архивариусом Клинков, прячется в Рифтене. Герой находит его и приводит его к Дельфине. Он, Дельфина и Эсберн проникают в Храм Небесной Гавани и находят Стену Алдуина. На Стене изображено, как древние герои используют Крик Драконобой, которым можно победить Алдуина.
Драконорожденный идет к Седобородым, но они не знают этого Крика. Они говорят, что Партурнакс, их предводитель, который живёт на вершине Глотки Мира, должен знать Драконобой. Партурнакс оказывается драконом, младшим братом Алдуина. Но он тоже не знает Драконобоя. Партурнакс говорит, что на Глотке Мира есть Временной Разрыв из-за того, что Древние Герои во время битвы с Алдуином использовали Древний Свиток и изгнали Алдуина из того времени. С помощью библиотекаря Коллегии Винтерхолда и безумного учёного Септимия Сегония Довакин находит Древний Свиток и читает его во Временном Разрыве. Драконорожденный видит прошлое и изучает Крик у его же создателей. Затем, на Глотку Мира прибывает лично Алдуин. Довакин почти побеждает его, но дракон успевает сбежать в Совнгард, чтобы поглотить больше душ и восстановить силы. Решено поймать одного из союзников Алдуина для допроса. Герой просит помощи у ярла Балгруфа, но тот говорит, что он не может поймать дракона, пока идет Гражданская война между Империей и Братьями Бури. Главному герою предстоит решить эту проблему либо устроив мирные переговоры, либо примкнув к одной из сторон конфликта и одержав победу в войне. После этого, Балгруф помогает поймать дракона по имени Одавинг, младшего брата Алдуина, который должен знать, как попасть в Совнгард. Одавинг отвозит Довакина к порталу в Совнгард.
Драконорожденный попадает в Совнгард и проходит к Залу Шора. Вместе с Древними Героями, которые когда-то изгнали Алдуина, он разгоняет туман, навеянный последним. Затем появляется сам Алдуин и Довакин убивает его. Душу Пожирателя миров поглотить не получается, так как дракон целиком исчезает. Наконец, Тсун, Страж Зала Шора, возвращает Драконорожденного обратно в Скайрим, при этом даёт ему Крик, который позволяет призвать одного из героев Совнгарда.

События игры происходят примерно за 1000 лет до событий последней части серии — Skyrim, во времена Второй Эры, в период времени, который позже будет назван «Междуцарствием». Множество влиятельных фракций Сиродила пытается захватить власть в империи. Ситуация обостряется тем, что планета Нирн (место действия всех частей серии) подходит слишком близко к плану Обливиона даэдрического принца Молага Бала. Воспользовавшись этим, Молаг Бал пытается захватить весь Тамриэль и сделать его частью своего плана. В это же время начинает процветать некромантия во главе с некромантом Маннимарко (который знаком любителям серии по Daggerfall и Oblivion).
Весь Тамриэль разделяется на 4 враждующие фракции. За три основных из них — Эбонхартский Пакт (норды, данмеры, аргониане), Альдмерский Доминион (альтмеры, босмеры, каджиты), Ковенант Даггерфолла (бретонцы, орки, редгарды) — и предстоит играть игрокам. Сиродил является общим врагом для всех фракций, и игра за него невозможна. Игра за имперцев (на стороне любой из трёх фракций) доступна только в «имперской» цифровой или дисковой версиях.
Также в игре будут присутствовать гильдии Бойцов, Магов, Воров и другие. Единственной PvP-ареной станет Сиродил. Большинство «побочных» заданий в различных локациях — нелинейны, то есть имеется возможность как прохождения несколькими способами, так и выбирать варианты окончания задания. Выбор прохождения подобных квестов не сильно влияет на основной сюжет, но от этого несколько меняется отношение NPC к самому игроку.